La anatomía funcional de los bigotes de trompa de elefante

May 08, 2023

Biología de las comunicaciones volumen 6, Número de artículo: 591 (2023) Citar este artículo

145 Accesos

82 Altmetric

Detalles de métricas

El comportamiento y la inervación sugieren una alta sensibilidad táctil de las trompas de elefante. Para aclarar la periferia táctil del tronco, estudiamos los bigotes con los siguientes hallazgos. La densidad de los bigotes es alta en la punta de la trompa y los elefantes africanos de sabana tienen más bigotes en la punta de la trompa que los elefantes asiáticos. Los elefantes adultos muestran una llamativa abrasión lateralizada del bigote causada por el comportamiento lateralizado de la trompa. Los bigotes de los elefantes son gruesos y se estrechan poco. Los folículos de los bigotes son grandes, carecen de un seno anular y su organización varía a lo largo del tronco. Los folículos están inervados por ~90 axones de múltiples nervios. Debido a que los elefantes no baten, los movimientos de la trompa determinan los contactos de los bigotes. Conjuntos de bigotes en el tronco ventral-arista en contacto con objetos equilibrados en el tronco ventral. Los bigotes del tronco difieren de los bigotes faciales móviles, delgados y cónicos que muestrean el espacio peri-rostrum simétricamente en muchos mamíferos. Sugerimos que sus características distintivas, que son gruesas, no cónicas, lateralizadas y dispuestas en conjuntos específicos de alta densidad, evolucionaron junto con las capacidades de manipulación del tronco.

Los elefantes involucran su trompa casi constantemente y frecuentemente contactan su entorno con la punta de su trompa. Los experimentos de comportamiento revelaron una alta sensibilidad de la punta del tronco a los estímulos sensoriales1. Por tanto, no es de extrañar que el tronco reciba una densa inervación táctil. Concretamente, los nervios infraorbitarios y los ganglios del trigémino pesan alrededor de 1,5 kg en las vacas elefante. En consecuencia, el nervio infraorbitario, que proporciona la inervación sensorial táctil de la trompa de elefante, es mucho más grueso que el nervio óptico del elefante, mediador de la visión, y el nervio vestibulococlear, responsable de la percepción auditiva2. A pesar de la relevancia conductual obvia, nuestro conocimiento de las especializaciones táctiles periféricas del elefante es limitado.

La trompa de elefante es una estructura facial derivada. Es un órgano de fusión que se desarrolla por la fusión de una nariz dramáticamente alargada y el labio superior3. Esta fusión ocurre en etapas fetales tardías y los primeros fetos de elefante simplemente tienen narices largas sin fusionar4. El inmenso tamaño y el peso de la trompa de elefante ejercen presión sobre los huesos faciales. La necesidad de proporcionar espacio para la unión de la musculatura del tronco ha llevado a un extraordinario agrandamiento del cráneo del elefante en la evolución. Se cree que el tronco actúa como el llamado hidrostático muscular. La musculatura del tronco consta de ~40 000 músculos5, lo que se compara con solo 600 a 700 músculos en el cuerpo humano. La musculatura del tronco está inervada por un gran núcleo facial6 con ~54 000 (elefantes asiáticos) y 63 000 (elefantes africanos) neuronas motoras7. Al igual que el agarre humano y el uso de la mano, las acciones de la trompa de elefante son hábiles y fuertemente lateralizadas8,9,10,11.

Existen tres especies de elefantes: el elefante africano de sabana (Loxodonta africana), el elefante africano de bosque (Loxodonta cyclotis) y el elefante asiático (Elephas maximus). Nuestro estudio se centra en los elefantes asiáticos y los elefantes de la sabana africana, aquí denominados elefantes africanos. Los elefantes africanos y asiáticos difieren en la morfología del tronco. Los elefantes africanos tienen dos protuberancias triangulares en la punta de la trompa, los llamados dedos dorsal y ventral, mientras que los elefantes asiáticos solo tienen un dedo dorsal. Curiosamente, tales diferencias morfológicas entre los elefantes africanos y asiáticos coinciden con las diferencias específicas de especie en el uso de la trompa: los elefantes africanos tienden a pellizcar objetos con sus dos dedos y los elefantes asiáticos tienden a agarrar/envolver objetos con su trompa12.

Las especializaciones táctiles de los elefantes no están bien caracterizadas. Hasta donde sabemos, la primera descripción de los bigotes en la trompa del elefante fue proporcionada por Fred Smith en 1890. En su estudio anatómico de la piel del elefante, diferenció entre dos tipos de pelo en la piel del elefante, pelo normal y cerdas y dio una breve descripción anatómica del folículo de esas cerdas. Además, afirma que los folículos más grandes se pueden encontrar en la región del tronco13. En su libro sobre la anatomía de la cabeza del elefante, los autores Boas y Paulli confirman que el pelo del labio inferior y algunos pelos de la trompa pueden considerarse bigotes reales3. Los bigotes o vibrisas se diferencian del cabello normal por tener un seno sanguíneo asociado con su folículo. Sprinz publicó un informe de disecciones de nervios en la trompa de un elefante asiático combinado con observaciones anatómicas y de comportamiento en elefantes africanos y asiáticos vivos. Afirma que la mayoría de los nervios que trazó terminaban en los folículos de los bigotes de la punta del tronco ventral y concluye que los bigotes son la estructura principal para la transmisión de estímulos táctiles en el tronco. A partir de sus observaciones sobre elefantes vivos, infirió que los elefantes africanos parecen tener más bigotes en la trompa que los elefantes asiáticos y que los elefantes reaccionan fuertemente cuando se tocan los bigotes14. Un estudio histórico de Rasmussen y Munger (1996) describió la neurohistología sensorial del dedo de la trompa de un elefante asiático y encontró varias terminaciones nerviosas y patrones de bigotes15. Se han estudiado en detalle los bigotes de varias especies estrechamente relacionadas, como los damanes16 y los manatíes17,18. Nuestro estudio es el primero que se centra en los bigotes de trompa de elefante. Nuestro análisis histológico de los folículos de elefante siguió el trabajo pionero de Ebara et al. en ratas y gatos19 y tuvo como objetivo dilucidar las características de estructura y función de los folículos de bigotes de elefante. Específicamente, hicimos las siguientes preguntas: 1. ¿Son diferentes los bigotes de la trompa de los elefantes africanos y asiáticos? 2. ¿Cuántos bigotes de tronco hay? 3. ¿Cuál es la distribución de la longitud de los bigotes de elefante y cuál es el grosor y la geometría de los bigotes? 4. ¿Cómo se organizan los folículos de los bigotes de elefante? 5. ¿Cómo están inervados los folículos de los bigotes de elefante? 6. ¿Los bigotes de elefante baten? 7. ¿Cuál podría ser la función de conjuntos de bigotes troncales específicos?

Encontramos marcadas diferencias en los bigotes de la trompa entre los elefantes africanos y asiáticos. Ambas especies tienen numerosos bigotes gruesos y su longitud está determinada por el uso/abrasión. Como resultado, los bigotes de los elefantes adultos muestran una sorprendente lateralización. Los folículos de bigotes de elefante difieren según la especie y la región del tronco y los elefantes no baten. Concluimos que los patrones de los bigotes de los elefantes están determinados por el comportamiento de la trompa y difieren notablemente de los bigotes faciales de otros mamíferos.

Una vista frontal de la punta de la trompa de un elefante africano y asiático se muestra en la Fig. 1a, b, respectivamente. Como se ve en las inserciones (Fig. 1a, b), los bigotes de elefante sobresalen de los pliegues de la piel. Los bigotes son más prominentes en los elefantes africanos que en los asiáticos, como también es evidente en las vistas laterales de las puntas de las trompas africanas (Fig. 1c) y asiáticas (Fig. 1d). La Figura 1e, f brinda una evaluación más cuantitativa de las diferencias en el conteo de bigotes y la distribución de las dos especies estudiadas. Específicamente, trazamos la posición de los bigotes y los mapas de densidad de bigotes para las mismas muestras de tronco que se muestran en la Fig. 1a-d. En comparación con los elefantes asiáticos, los elefantes africanos tienen una mayor densidad de bigotes y cuentan en el interior de la punta (zona de pellizco), y también en las regiones laterales y dorsales de la punta de la trompa. En ambas especies, la densidad de bigotes en la parte frontal de la punta es mayor que en las respectivas partes laterales de la punta del tronco. Una excepción es la parte más distal del dedo, que es una zona de densidad de bigotes marcadamente baja en ambas especies (Fig. 1e, f). Observamos que, si bien los pellizcos son más comunes en los elefantes africanos, tanto los elefantes africanos como los asiáticos pellizcan objetos con la punta de los dedos. El número total de bigotes en la punta del tronco es significativamente mayor en elefantes africanos (621 ± 91, media ± sd) que en elefantes asiáticos (367 ± 44, media ± sd) (p = 0,0007, prueba t de Welch) (Fig. 1g) . No observamos bigotes en el interior de la fosa nasal proximal al comienzo del tabique nasal. En la figura complementaria 1 se proporcionan más fotografías de las puntas de las trompas de los elefantes. Concluimos que los elefantes africanos tienen bigotes en las puntas de las trompas cada vez más prominentes que los elefantes asiáticos.

a Vista frontal de la punta de la trompa de un elefante africano adulto (Linda, consulte la Tabla 1). Los bigotes sobresalen de los pliegues cutáneos (recuadro). b Vista frontal de la punta de la trompa de un elefante asiático (asiático desconocido, consulte la Tabla 1). Los bigotes sobresalen de los pliegues cutáneos (recuadro). c Vista lateral de la punta de la trompa de un elefante africano. d Vista lateral de la punta de la trompa de un elefante asiático. e Arriba a la izquierda, visualización de puntos de las posiciones de los bigotes de la punta de la trompa de un elefante africano desde una vista frontal. Arriba a la derecha, densidad de bigotes (bigotes por cm2) de la punta de la trompa de un elefante africano desde una vista frontal. En el centro, visualización de puntos de las posiciones de los bigotes de la punta de la trompa de un elefante africano desde una vista lateral. Abajo, densidad de bigotes de la punta de la trompa de un elefante africano desde una vista lateral. f Posiciones de los bigotes y densidad de los bigotes en la punta de la trompa de un elefante asiático, convenciones como en e. g Número de bigotes contados en la punta de la trompa de seis elefantes africanos y siete asiáticos. Puntos (adultos); triángulos (recién nacidos). Un recuento se extrapoló parcialmente debido a una muestra incompleta (punto vacío). p = 0,0007, prueba t de Welch (g de Hedges = 3,59).

A diferencia de los patrones de bigotes faciales de otros mamíferos, tanto los elefantes adultos africanos (Fig. 2a) como los asiáticos (Fig. 2b) muestran una sorprendente lateralización de los bigotes. Los bigotes de un lado del tronco son más largos que los del otro lado. Tal lateralización de los bigotes no se observó en las puntas de las trompas de los elefantes africanos (Fig. 2c) o asiáticos (Fig. 2d) recién nacidos. Específicamente, observamos tal lateralización de la longitud de los bigotes en todas las trompas de elefantes adultos (Fig. 2e superior), pero en ninguna de las trompas de recién nacidos estudiadas (Fig. 2e inferior); la diferencia entre la aparición de bigotes asimétricos en adultos y bigotes simétricos en elefantes bebés es significativa (p = 0,0004; prueba exacta de Fisher, datos combinados de elefantes asiáticos y africanos). Es casi seguro que la lateralización de los bigotes de la trompa está relacionada con la lateralización en el uso de la trompa de elefante. Específicamente, sugerimos que la lateralización de la longitud del bigote es causada por el desgaste asociado con el uso del tronco lateralizado. Si bien aquí no estudiamos formalmente la lateralización del uso de la trompa de elefante, las observaciones ad hoc sobre elefantes de zoológico respaldaron esta idea. Encontramos que el elefante del zoológico de Berlín, Anchali, que mostró un marcado comportamiento de 'tronco izquierdo', tiene bigotes más cortos en el lado derecho del tronco. Este patrón de abrasión se espera en elefantes con 'tronco izquierdo', cuyo lado derecho del tronco toca el suelo durante el agarre (Fig. 2 complementaria). En algunas regiones, especialmente en el área de la punta ventral de los elefantes asiáticos, los bigotes de los elefantes adultos son extremadamente cortos debido a la abrasión. En contraste, tanto los elefantes recién nacidos africanos (Fig. 2c) como los asiáticos (Fig. 2d) tienen bigotes simétricos y más largos en el tronco. También encontramos que el reemplazo de bigotes parece diferir entre elefantes y ratas. Nunca observamos folículos de bigotes dobles en elefantes mediante la inspección de la superficie de la piel o en escaneos microCT, una observación que es común en otros estudios en ratas (Fig. 2f)20. Parece que el patrón de regeneración de doble bigote, que reemplaza los bigotes completos en ratas, no se aplica a los elefantes.

a Vista frontal de la punta de la trompa de un elefante africano adulto. Tenga en cuenta la longitud asimétrica del bigote. b Como en a pero para una punta de trompa de elefante asiático adulto. Nótese la asimetría. c Vista frontal de la punta de la trompa de un elefante africano recién nacido. Tenga en cuenta la longitud simétrica del bigote. d Como en c pero para una punta de trompa de elefante asiático recién nacida. Tenga en cuenta la simetría. e Número de puntas de trompa de elefante africano (negro) y asiático (blanco) con longitudes de bigotes simétricas o bigotes más largos en el lado derecho o izquierdo del tronco. Superior, elefantes adultos. Elefantes recién nacidos inferiores. f Izquierda, visualización de puntos de las posiciones de los bigotes en el lateral de la punta de la trompa de un elefante africano. A la derecha, visualización de puntos de las posiciones de los bigotes en una almohadilla de bigotes de rata. Los bigotes simples están marcados en negro, los bigotes dobles en rojo, según lo informado por Maier & Brecht (2018). No se observaron bigotes dobles en elefantes.

Estudiamos más a fondo la forma y el grosor de los bigotes de elefante. La Figura 3a muestra una fotografía de bigotes laterales de trompa de elefante africano y asiático y un bigote δ de rata. Elegimos el bigote δ de rata para comparar, porque es un bigote relativamente largo en ratas, en longitud no muy diferente de los bigotes de trompa de elefante. Los bigotes de los elefantes son sustancialmente más gruesos y se estrechan muy poco en comparación con los bigotes de las ratas, que tienen una forma cónica. Para evaluar la forma de los bigotes de manera más cuantitativa, obtuvimos escaneos microCT de bigotes teñidos con yodo de elefantes y ratas. Como se muestra en la Fig. 3b–d, las representaciones de volumen de la base y la punta del bigote, la disminución y el grosor difieren notablemente entre los elefantes africanos y asiáticos y la rata. El grosor de los bigotes de la trompa de elefante también difiere entre las regiones de la trompa y las especies. Los bigotes laterales de los elefantes africanos son notablemente más gruesos que los bigotes de todas las demás regiones de la punta de la trompa (Fig. 3e) (ANOVA de una vía, P < 0,001, comparación por pares de bigotes de la punta de la trompa lateral con bigotes de otras regiones de la punta de la trompa usando un Prueba de Scheffé: P < 0,001 para todas las comparaciones realizadas), mientras que el grosor del bigote en diferentes regiones de las puntas de la trompa de elefante asiático difiere solo ligeramente (Fig. 3f). Los elefantes africanos tienen bigotes más gruesos en la punta de la trompa y en las regiones lateral y ventral de la trompa que los elefantes asiáticos. Concluimos que los bigotes de los elefantes son cilíndricos, gruesos y resistentes.

a Fotografía del bigote lateral de la trompa de un elefante africano (izquierda), un bigote lateral de la trompa de un elefante asiático (centro) y un bigote δ de rata (derecha). b Representación de volumen superior de una tomografía computarizada micro que muestra la parte distal de un bigote de elefante africano teñido con yoduro desde la punta lateral del tronco. Parte inferior proximal del bigote. Obsérvese el grosor similar distal y proximalmente. c Bigote de elefante asiático muestreado en la punta lateral del tronco, convenciones y escala como en b. Obsérvese el grosor similar distal y proximalmente. d Un bigote de rata (δ), convenciones como en b. Tenga en cuenta la disminución. e Vista lateral de la punta de la trompa de un elefante africano. Los recuadros muestran la diferencia en el grosor de los bigotes entre las regiones de la punta del tronco lateral y dorsal. f Grosor del bigote en diferentes regiones de la punta de la trompa de los elefantes africanos y asiáticos. Mientras que en los elefantes asiáticos, los bigotes de las diferentes regiones de la punta de la trompa no difieren en grosor, en los elefantes africanos, los bigotes laterales son más gruesos que los bigotes de otras regiones de la punta de la trompa. El grosor se midió en dos elefantes asiáticos adultos y dos africanos adultos. Se realizó una comparación del grosor de los bigotes utilizando la prueba t de Welch (*P < 0,05, **P < 0,01, ***P < 0,001). Línea central, mediana; límites de caja, cuartiles superior e inferior; bigotes, rango intercuartílico 1,5x; puntos, valores atípicos.

Comparamos la anatomía del complejo folículo-seno (FSC) en elefantes y ratas africanos y asiáticos. Con este fin, obtuvimos escaneos microCT de FSC completos teñidos con yodo de bigotes laterales de elefantes adultos y un bigote δ de rata adulta. La Figura 4a muestra una sección de microCT longitudinal virtual a través de un folículo de bigote de elefante africano. Las FSC de los elefantes africanos son más delgadas que las FSC con forma de vientre de los elefantes asiáticos (Fig. 4b). Ambos folículos de elefante son mucho más grandes que el FSC de rata (Fig. 4c). Las tinciones histológicas de las FSC de trompa de elefante se muestran en la Fig. 4d-g. Al igual que las FSC de otras especies16,21, el tallo piloso de las FSC de trompa de elefante está rodeado por una vaina radicular interna y externa. El tejido conectivo rodea la vaina externa de la raíz y se conecta a la cápsula de colágeno del FSC en la base del folículo. El complejo del seno de las FSC de la trompa de elefante consta solo de una parte cavernosa, con trabéculas hechas de tejido conectivo que se extiende a través del seno y da como resultado "espacios del seno vascular"15. Las FSC de elefante alcanzan la musculatura de la trompa, pero parece que no tienen músculos capsulares vibrisales asociados que se usan para agitar activamente. Para caracterizar las diferencias en la morfología de FSC según la región del tronco, segmentamos los FSC mediante una exploración microCT de una trompa de elefante asiático recién nacida teñida con yodo (Hoa's Baby, consulte la Tabla 1). La figura 4h muestra una representación de volumen del tronco y uno de los lados de la segmentación con los FSC segmentados codificados por colores según sus longitudes. Encontramos que las FSC laterales son significativamente más largas que las FSC de la punta y las regiones ventrales del tronco (ver Fig. 4i; ANOVA unidireccional, P < 0.001, pruebas de Scheffé post hoc para comparación por pares (* P < 0.05, *** P < 0,001)).

Sección de microCT longitudinal virtual de un complejo folicular-seno-sinusal (FSC) de la trompa de elefante africano dorsal. El folículo se tiñó con yodo al 1% durante 48 h. Se recortó el tejido circundante y se ajustó selectivamente el contraste de los bigotes en algunas áreas para mantener la visibilidad y evitar la saturación. ba trompa de elefante asiático lateral FSC, convenios como en a. ca rata δ bigote FSC. El FSC se tiñó con yodo al 1% durante 24 h. d Micrografía de una sección longitudinal teñida con hematoxilina-eosina de una FSC lateral de trompa de elefante africano adulto (barra de escala = 1 mm). e Micrografía de secciones transversales teñidas con hematoxilina-eosina de una trompa lateral de elefante africano adulto FSC. Los planos aproximados de las secciones se indican en d con líneas de puntos (barra de escala = 500 µm). f Como d pero para una trompa de elefante asiático adulto lateral FSC (barra de escala = 1 mm). Tenga en cuenta que el bigote se rompió parcialmente durante la criosección y la incrustación. g Como e pero para una trompa de elefante asiático recién nacida lateral FSC (barra de escala = 100 µm). h Representación de volumen de una tomografía microCT de trompa de elefante asiático recién nacido con FSC individuales y sus respectivos bigotes segmentados en la punta del tronco y una pieza proximal del tronco. Los FSC están codificados por colores según su longitud. Izquierda, vista de todo el escaneo. Derecha, Representación volumétrica de la pieza de tronco proximal. i Longitud del folículo en el tronco lateral y ventral y la punta del tronco de un elefante asiático recién nacido (Hoa's Baby, consulte la Tabla 1). ANOVA unidireccional, P < 0,001, prueba de Scheffé post hoc para comparación por pares (*P < 0,05, ***P < 0,001). Las barras de error indican la desviación estándar. RRC Rete ridge collar, MS Vaina mesenquimal, C Cápsula vibrissal, S Eje vibrissal, RoS Vaina de la raíz, VSS Espacios del seno vascular, DVN Nervio vibrissal profundo.

En resumen, mostramos que los folículos de bigotes de trompa de elefante son muy grandes en comparación con los folículos de bigotes de rata y muestran marcadas diferencias en longitudes según la región del tronco.

Las FSC de trompa de elefante reciben una inervación extensa. Investigamos la distribución general de la inervación dentro del folículo y caracterizamos las terminaciones nerviosas sensoriales mediante inmunohistoquímica. La Figura 5a muestra una sección longitudinal a través de un folículo de bigote de elefante asiático recién nacido teñido para neurofilamento H, un marcador expresado en la mayoría de los aferentes sensoriales. Dos haces de nervios separados ingresan al FSC uno frente al otro en el tercer nivel inferior y se dividen en haces más pequeños mientras ascienden por el folículo, convergiendo más cerca del tallo del cabello. En el tercio superior del folículo, los aferentes sensoriales se distribuyen uniformemente alrededor de la circunferencia del bigote y terminan entre la capa más externa de la vaina externa de la raíz y la vaina mesenquimatosa (Fig. 5a, b). La mayoría de los folículos investigados tenían dos o más haces de nervios que penetraban en la cápsula de colágeno del FSC a diferentes niveles. La Figura 5c muestra una sección longitudinal de un folículo de barba de un adulto asiático teñido con hematoxilina-eosina. Las flechas indican tres haces de nervios que ingresan al folículo, dos en el nivel inferior y uno en el superior. La Figura 5d muestra el número de axones de FSC de cuatro áreas diferentes del tronco de un elefante asiático recién nacido (el bebé de Hoa, consulte la Tabla 1). El número de axones varía de 49 a 190 con una media de 87. Los números de axones en los folículos de la misma área del tronco son similares. Los haces de nervios muy pequeños que entran principalmente en la parte apical del folículo (nervios vibrisales superficiales) no se incluyen en el recuento. También investigamos la presencia y distribución de diferentes terminaciones nerviosas mecanosensoriales dentro del FSC. Las más prominentes entre las terminaciones nerviosas son las terminaciones lanceoladas, que tienen una estructura alargada en forma de huso y están situadas entre la vaina mesenquimatosa y la vaina radicular externa (Fig. 5e). También observamos terminaciones lanceoladas, que tienen una apariencia más parecida a una gota (Fig. 5f). Además, vemos terminaciones nerviosas libres en todos los niveles de los folículos y terminaciones débilmente teñidas que se asemejan a terminaciones reticulares de otras especies en el nivel inferior del folículo. A diferencia de otros folículos de bigotes de mamíferos21, no observamos ninguna zona de aferentes transversales y terminaciones alrededor del bigote de elefante.

una sección longitudinal de un bigote de trompa de elefante asiático recién nacido teñido con FSC para neurofilamento H usando inmunohistoquímica. La línea discontinua indica el nivel de la sección transversal que se muestra en b. Los haces de axones ingresan al folículo en múltiples nervios. En consecuencia, observamos que los axones penetraban en la cápsula en esta y otras secciones adyacentes y ascendían a través del folículo mientras se distribuían uniformemente alrededor del tallo del cabello. b Sección transversal de un bigote de trompa de elefante asiático recién nacido teñido con FSC para neurofilamento H mediante inmunohistoquímica. El nivel aproximado de la sección está indicado por la línea discontinua en a. c Sección longitudinal de un FSC de bigote de trompa de elefante asiático adulto teñido con hematoxilina-eosina. Las flechas indican múltiples nervios que penetran el folículo en diferentes niveles. Además de su apariencia distinta en la tinción con hematoxilina-eosina, identificamos los nervios mediante el etiquetado del anticuerpo Neurofilamento H de secciones en serie alternas. d Número de axones por folículo contados para folículos de diferentes áreas del tronco. El número indicado es un recuento acumulativo de axones que corresponde a la suma de todos los axones contados en los diversos nervios que inervan el folículo respectivo. Los datos se refieren a un elefante asiático recién nacido (el bebé de Hoa, consulte la Tabla 1). e Micrografía de una terminación lanceolada (indicada por una flecha) en el tercer nivel superior de una trompa de elefante asiático recién nacida teñida con FSC para neurofilamento H usando inmunohistoquímica (barra de escala = 20 µm). f Micrografía de una terminación nerviosa lanceolada en forma de gota (indicada por una flecha) en el nivel medio de una trompa de elefante asiático recién nacida FSC, convenciones como en e.

La exploración táctil activa a través de movimientos de barrido de los bigotes (batir) se conoce en roedores y otros mamíferos. Por lo tanto, preguntamos si los bigotes de la trompa de elefante muestran un movimiento activo o si el contacto de los bigotes está puramente determinado por los movimientos de la trompa. Teníamos la intención de estudiar esta pregunta en un contexto de comportamiento, en el que los elefantes hacen uso de la información háptica y en el que podríamos aplicar la videografía de primeros planos. Con este fin, entrenamos a la elefanta asiática Anchali en el zoológico de Berlín para que recuperara fruta de una caja (que impedía el control visual del agarre) con su trompa. Si bien las condiciones experimentales se eligieron de tal manera que Anchali no pudiera guiar sus movimientos visualmente, no sabemos qué señales olfativas y hápticas guiaron el comportamiento y en qué medida estaban involucrados los bigotes. Luego recopilamos videografías de alta velocidad (velocidad de cuadro de 100 Hz) durante los comportamientos de pellizcar y aspirar. La caja cerrada y la configuración experimental se representan en la Fig. 6a, b. La inspección de todos los videos recopilados sugiere que Anchali no muestra ningún movimiento de bigote activo (Película complementaria 1). Para documentar cuantitativamente este punto, utilizamos videoclips de eventos de agarre y rastreamos la punta y la base de los bigotes individuales durante un período de tiempo de 1 s. Esta escala de tiempo nos permitió rastrear el movimiento de los bigotes con una rotación del tronco insignificante. Primero rastreamos un bigote lateral del tronco durante un caso de pellizco de zanahoria (consulte la Fig. 6c, d para el inicio y el final del marco de un clip). El bigote rastreado junto con las trayectorias de la punta y las posiciones de la base durante el tiempo de seguimiento se muestran en la Fig. 6e. Definimos el ángulo entre la vertical y el bigote (ver Fig. 6e) como un parámetro para el movimiento del bigote en relación con el tronco. Como se muestra en la Fig. 6f, no se puede observar ningún movimiento de bigotes durante el tiempo de seguimiento. Además, investigamos casos de aspirado de manzanas de la misma manera (Fig. 6g-j). Este comportamiento es de especial interés, ya que la respiración y el movimiento de los bigotes están sincronizados en otras especies como las ratas22. Identificamos el inicio de la inhalación/succión usando la pista de audio del video. En la Fig. 6j mostramos el ángulo de un bigote lateral del tronco en relación con la vertical con el tiempo de inhalación para crear el vacío marcado en azul. No se observa ningún movimiento de los bigotes en relación con el tronco. Llegamos a la conclusión de que no hubo batidos asociados con el agarre o la aspiración controlados hápticamente en nuestros experimentos.

a Esquemas de la configuración experimental utilizada para investigar el movimiento de los bigotes durante la recuperación de fruta controlada hápticamente de una caja de madera. b Vista desde el costado de la caja durante la tarea de agarre ilustrada en a. c Fotograma de un apasionante videoclip, en el que la elefanta asiática Anchali pellizca una zanahoria; el cuadro que se muestra es el primero que analizamos en el clip. Consulte también la película complementaria 1. La flecha apunta al bigote rastreado. d El cuadro final que analizamos en el mismo videoclip. e Izquierda, vista cercana del bigote rastreado con la base del bigote marcada con un punto verde y la punta del bigote marcada con un punto negro. Medimos el ángulo entre la vertical del tronco y el bigote elegido (marcado en negro). A la derecha, trayectorias de la base (en verde) y la punta (en negro) durante el tiempo de seguimiento de 1 s. Las trayectorias parecen idénticas, lo que indica una falta de movimiento relativo de los bigotes (batido). f Ángulo entre el bigote y la vertical durante el tiempo de seguimiento. Las medidas se tomaron como se indica en e. Se observa poco o ningún movimiento de los bigotes durante el comportamiento de pellizco. g Fotograma de un videoclip, en el que Anchali aspira una manzana. Convenciones como en c. Vea también la Película complementaria 1. h El cuadro final que analizamos en el mismo videoclip. i Como en e, pero para el comportamiento de aspiración. j Ángulo entre el bigote y la vertical durante el tiempo de seguimiento. El ángulo se muestra en e. El inicio y la hora de la succión están marcados en azul y se infirieron a partir de la traza de audio del video. Véase también Película complementaria 1.

Obtuvimos recuentos de bigotes de tronco completo de los troncos de elefante recién nacidos que se muestran en la Fig. 7a-d. El elefante africano recién nacido tiene 1220 bigotes en total, mientras que el elefante asiático recién nacido tiene 986. Podemos observar patrones de organización de los bigotes en el lado ventral de la trompa del elefante. Tanto en los elefantes africanos como en los asiáticos, los bigotes están organizados en dos filas distintas a cada lado del tronco ventral (Fig. 7a, b). Sin embargo, en los elefantes africanos, estas filas recorren toda la longitud de la trompa, mientras que en los elefantes asiáticos no se pueden encontrar bigotes en una pequeña área posterior a la punta de la trompa. Además, en los elefantes africanos, la trompa está más abultada en el área de las crestas de los bigotes ventrales, lo que le da a las bandas de los bigotes un aspecto más pronunciado.

a Fotografía del lado ventral de la trompa de un elefante africano recién nacido con las posiciones de los bigotes marcadas en amarillo. Todos los troncos investigados muestran dos bandas de bigotes distintas en el tronco ventral. En los elefantes africanos, las bandas de los bigotes son más marcadas que en los elefantes asiáticos y se extienden por toda la longitud de la trompa. Además, proporcionamos el número total de bigotes contados en toda la trompa de este elefante recién nacido. b Fotografía del lado ventral de la trompa de un elefante asiático recién nacido con las posiciones de los bigotes marcadas en amarillo. En los elefantes asiáticos, faltan bigotes en la 'zona de sujeción' (flecha negra). Además, proporcionamos el recuento total de bigotes del tronco. c Fotografía del lado dorsal de la trompa de un elefante africano recién nacido con las posiciones de los bigotes marcadas en amarillo. d Fotografía del lado dorsal de la trompa de un elefante asiático recién nacido con las posiciones de los bigotes marcadas en amarillo. e Arriba, fotografía de un elefante asiático balanceando una sandía. Vista inferior a gran aumento de la misma imagen, con flechas blancas que apuntan a los bigotes de la cresta ventral que están visiblemente en contacto con el melón durante el equilibrio. f Fotografía de un elefante asiático sujetando una piña; los bigotes de la cresta ventral están claramente ausentes en la región del tronco posterior a la punta, donde los elefantes asiáticos sujetan objetos. g Representación de volumen superior de una tomografía microCT de una pieza de tronco teñida con yodo con conjuntos de bigotes de cresta ventral de un elefante asiático recién nacido (recuadro negro en b). Representación de volumen inferior de folículos de bigotes segmentados. Tenga en cuenta la posición ventral y la orientación de todos los bigotes. P posterior, L lateral.

En el lado dorsal del tronco, los bigotes se distribuyen de manera más uniforme, y la densidad de bigotes en el elefante africano recién nacido investigado es más alta en la punta y luego disminuye gradualmente a lo largo del tronco. En el asiático recién nacido, sin embargo, la densidad de bigotes es alta en el área de la punta y en el tronco proximal y más baja en la parte media del tronco dorsal (Fig. 7c, d).

Los elefantes suelen utilizar la parte ventral de la trompa para equilibrar objetos. Por lo tanto, las crestas de los bigotes del tronco ventral están en contacto con los objetos durante estos comportamientos de equilibrio (Fig. 7e). Fotografiar y filmar tales contactos entre el tronco ventral y el objeto fue extraordinariamente difícil. La razón es que muchos de los movimientos del tronco ventral eran bastante rápidos y que la visualización de los bigotes del tronco ventral requería una filmación en primer plano; el recuadro en la Fig. 7e muestra que los bigotes de hecho contactaron objetos equilibrados. Nuestra hipótesis es que este contacto entre las bandas de los bigotes y el objeto juega un papel crucial para mantener los objetos equilibrados centrados en el tronco. Curiosamente, el área proximal a la punta de la trompa, donde faltan los bigotes en el elefante asiático, es el lugar donde los elefantes asiáticos, según nuestras observaciones de comportamiento, tienden a sujetar objetos más pequeños (Fig. 7f). Las matrices de bigotes de la cresta ventral muestran una alta densidad de bigotes. Esta disposición de alta densidad también es evidente a partir de una tomografía microCT de una pieza del tronco ventral de un elefante asiático recién nacido (recuadro negro en la Fig. 7b), en la que segmentamos los folículos correspondientes. La Figura 7g muestra representaciones de volumen de la pieza del tronco con representaciones de volumen de todos los folículos segmentados representados en la parte inferior de la figura. Todos los folículos de la cresta ventral comparten una orientación anterior/ventral similar. En conclusión, mostramos que los elefantes tienen conjuntos de bigotes de cresta ventral especializados que entran en contacto con objetos en equilibrio en el tronco ventral.

Los elefantes tienen conjuntos densos de bigotes en la trompa que difieren notablemente entre los elefantes africanos y asiáticos. La longitud del bigote de la trompa de elefante depende del uso y se lateraliza probablemente como resultado del comportamiento de la trompa lateralizada. Los folículos de los bigotes están fuertemente inervados por (87 ± 40, media ± sd) axones y la longitud de los folículos varía según la región del tronco. Los elefantes no baten. Las matrices de bigotes de la cresta del tronco ventral podrían contribuir al equilibrio de objetos. El sistema de bigotes de elefante parece estar formado por comportamientos de trompa especializados.

Encontramos que los elefantes tienen numerosos bigotes. Los elefantes africanos tienen aproximadamente 1,7 veces más bigotes en la punta de la trompa que los elefantes asiáticos (Fig. 1g). En comparación con las muestras histológicas de animales criados en laboratorio, nuestra muestra de material de elefante tiene limitaciones obvias, ya que consiste en animales de zoológico que murieron por causas naturales a distintas edades. Aún así, creemos que la cantidad sustancial de elefantes que participaron en nuestro estudio lleva a conclusiones sólidas. Los bigotes son particularmente densos en la punta del tronco con la excepción de la punta de los dedos, donde los elefantes pellizcan objetos. Además, hay conjuntos de bigotes de alta densidad a ambos lados del tronco ventral, que analizamos a continuación. En conclusión, nos sorprende que la marcada diferencia en el número de bigotes entre los elefantes africanos y asiáticos haya recibido tan poca atención hasta ahora.

La mayoría, si no todos los mamíferos, incluidos los elefantes recién nacidos, tienen bigotes faciales simétricos. Los elefantes adultos, sin embargo, son una excepción, y en todas las trompas de elefantes adultos, investigamos que la longitud de los bigotes de la trompa está fuertemente lateralizada (Fig. 2). Sugerimos que dos factores dan origen a esta peculiaridad del elefante. El primero es la bien establecida lateralización del comportamiento del tronco8,9,10,11 que da como resultado una abrasión asimétrica de los bigotes del tronco. De acuerdo con esta idea, observamos que los elefantes del zoológico tenían patrones de abrasión del bigote del tronco consistentes con su lateralización conductual (Figura 2 complementaria). En segundo lugar, los elefantes no parecen reemplazar los bigotes por el mecanismo de folículo de doble bigote observado en los roedores20. En los roedores, los bigotes se reemplazan por un bigote más joven que crece en el mismo folículo del bigote. El bigote viejo se cae cuando el bigote joven alcanza la longitud del bigote viejo. Por lo tanto, la matriz de bigotes está siempre en 'forma perfecta' a lo largo. Los elefantes no parecen tener una estrategia de reemplazo de doble bigote y nos preguntamos cómo se desarrolla exactamente el crecimiento del bigote en estos animales. En cualquier caso, muchos bigotes, y en particular los bigotes de la punta del tronco, son mucho más cortos en los elefantes adultos que en los elefantes recién nacidos. Nuestra comprensión de la abrasión del bigote y la longitud del bigote en los elefantes nos lleva a cuestionar la presencia de vellus vibrisase especializadas en los elefantes, como lo describen Rasmussen y Munger (1996)15. Estos autores sugirieron, con base en la investigación histológica de una sola punta de la trompa, que las vellus vibrisas son bigotes internos de la piel especializados en el dedo de la trompa de elefante. Si bien estamos de acuerdo en que los bigotes de los dedos de la trompa pueden ser muy cortos, nuestra investigación de múltiples puntas de la trompa en elefantes de diferentes edades apunta más hacia patrones de abrasión muy variados que hacia vellus vibrisas especializadas. Específicamente, no encontramos evidencia de la presencia de vellus vibrisase en elefantes recién nacidos.

Similar a la longitud de los bigotes del tronco, también se ha informado lateralización de la longitud de los colmillos en elefantes africanos23. Utilizan predominantemente uno de sus colmillos como "colmillo maestro" para comportamientos que involucran colmillos, lo que conduce a la lateralización en longitudes. La diferencia en el peso de los colmillos aumenta con el peso total de los colmillos y, por tanto, con la edad del elefante23. Esto es comparable con nuestra observación de bigotes de tronco de la misma longitud en elefantes recién nacidos frente a una fuerte lateralización de la longitud de los bigotes en elefantes adultos.

En resumen, sugerimos que los bigotes de la trompa marcadamente lateralizados de los elefantes adultos reflejan el comportamiento de la trompa lateralizada de estos animales.

Los elefantes tienen folículos de bigotes grandes que difieren mucho de los folículos de bigotes de roedores. Aunque los bigotes de los elefantes son solo un poco más largos que los de las ratas, los folículos de sus bigotes son varias veces más grandes que los de las ratas. Esta diferencia bastante llamativa podría estar relacionada con la diferencia en el tamaño del cuerpo o podría estar relacionada con la especialización de los bigotes de roedores para movimientos rápidos de batido. Los folículos de los bigotes de los elefantes carecen de seno anular y de alas anulares, una característica prominente de los folículos de los bigotes de muchos mamíferos19,21,24. Se cree que estas estructuras, junto con terminaciones nerviosas especializadas en forma de garrote, permiten una respuesta neural más fina y permiten la detección de movimientos delicados del bigote25. Por lo tanto, consideramos que los bigotes de los elefantes podrían no estar especializados para detectar desviaciones muy delicadas. Otras especies que carecen de un seno anular incluyen monos rhesus26 y wallabys tammar27.

Nuestros hallazgos indican que las terminaciones nerviosas lanceoladas dominan los aferentes sensoriales en el elefante FSC (Fig. 5). Estudios previos en ratas informaron respuestas neuronales isotrópicas de terminaciones nerviosas lanceoladas, es decir, respuestas de receptores invariantes en la dirección tras la estimulación táctil28. Además, encontramos que cada FSC de trompa de elefante está inervado por múltiples nervios. Esta observación también se ha hecho para especies estrechamente relacionadas: el bigote facial de los manatíes está inervado por ~5 haces de nervios según FSC17 y en los damanes, tanto el bigote facial como el posfacial están inervados por dos nervios vibrisales profundos según FSC16. Las especies que tienen más de un nervio vibrisal profundo también incluyen monos rhesus29 y delfines nariz de botella30. Contamos un promedio de 87 axones inervantes por folículo. Si multiplicamos este número por el número de bigotes (493) por hemitronco, llegamos a una estimación de ~42 900 bigotes aferentes por hemitronco en los elefantes asiáticos. En un estudio previo2 contamos unos 400.000 axones en el nervio infraorbitario del elefante asiático; en consecuencia, estimamos que los aferentes de los bigotes representan alrededor del 11% de los aferentes del tronco; dado que nuestros conteos no incluyeron el nervio vibrisal superficial (menor), pensamos en esta estimación como un valor de límite inferior. En comparación, en su estudio de 2001 sobre la microanatomía de las FSC de manatí, Reep et al. informaron una estimación de 30 000 axones que inervan los folículos de los bigotes del disco oral del manatí, que se utilizan principalmente para la exploración táctil17. En el mismo estudio, los autores también encontraron que la anatomía del FSC facial del manatí varía según la región de la cara (campo de cerdas). Específicamente, las FSC de diferentes regiones difieren en longitudes, anchos y recuento de axones, con una correlación positiva entre el parímetro/área del seno anular y el número de axones inervados17. Si bien también encontramos diferencias en la longitud y el recuento de axones entre las FSC de diferentes áreas del tronco (Figs. 4 y 5), los dos parámetros no parecen correlacionarse en el elefante.

En resumen, encontramos que los folículos de bigotes de trompa de elefante están inervados por múltiples nervios compuestos por numerosos axones. La falta de seno anular y wulst anular (estructuras de bigotes asociadas con la detección de grano fino y descargas de alta frecuencia) podría indicar que el papel de los bigotes de elefante es principalmente la detección de estímulos táctiles gruesos.

Nuestro estudio descubre numerosas diferencias sistemáticas en los bigotes de los elefantes africanos y asiáticos. Estas diferencias incluyen el número de bigotes, el grosor y la forma del folículo. Nos preguntamos si las diferencias en la ecología del comportamiento de las especies de elefantes, como las preferencias alimentarias mixtas de los elefantes africanos31 en comparación con el pastoreo/navegaje preferencial observado en los elefantes asiáticos32, dieron como resultado bigotes más numerosos y más duros de los elefantes africanos. Por lo tanto, nos preguntamos si los bigotes más gruesos de los elefantes africanos podrían ser fundamentales para alimentarse de los arbustos. La morfología de los bigotes cilíndricos del elefante difiere notablemente de los bigotes cónicos de la rata (Fig. 3). Mecánicamente, se cree que los bigotes cónicos desempeñan un papel fundamental en la detección activa del entorno a través de movimientos de barrido del bigote, ya que esta característica geométrica evita que se atasque en los objetos33. Esto coincide con nuestros hallazgos de que no hay un comportamiento de batido activo en los elefantes (Fig. 6), lo que sugiere que la presión de selección para los bigotes cónicos estuvo ausente en la evolución de los elefantes. En los manatíes, el diámetro máximo del bigote facial oscila entre 0,5 y 2 mm según el área del campo de cerdas34 y, por lo tanto, los bigotes del manatí son, en promedio, más gruesos que los bigotes de la trompa de elefante, una diferencia que probablemente esté relacionada con el estilo de vida acuático de los manatíes35.

Es evidente a partir de nuestra videografía de alta resolución que los elefantes no baten. Es importante destacar que obtuvimos este resultado en un contexto conductualmente significativo, es decir, durante el agarre controlado hápticamente. Además, también podríamos mostrar que los movimientos de los bigotes están ausentes durante la aspiración controlada hápticamente (Fig. 6, Película complementaria 1). Esta ausencia de movimientos de bigotes durante la aspiración sugiere que los bigotes de elefante no muestran movimientos de bigotes asociados con la respiración; El acoplamiento bigotes-movimiento-respiración es común en los mamíferos22. La falta de tal acoplamiento en los elefantes refuerza la idea de que los bigotes de los elefantes son genuinamente inmóviles. La incrustación rígida en la piel de los bigotes y la falta de musculatura del bigote capsular, como se observa en nuestras exploraciones microCT, están en línea con nuestra observación de que los bigotes de elefante no baten. Consideramos que los elefantes no requieren movilidad específica de bigotes, ya que la movilidad de su trompa aumentó drásticamente en la evolución. En resumen, sugerimos que la alta movilidad y flexibilidad de la trompa de elefante podría haber hecho obsoleta la movilidad autónoma de los bigotes de la trompa.

Las matrices de bigotes de la cresta del tronco ventral son una especialización de bigotes de elefante. Estos bigotes ventrales no cubren todo el tronco, sino que forman dos filas en las crestas ventrales del tronco. Particularmente, en los elefantes adultos, estos bigotes son más llamativos en los elefantes africanos que en los asiáticos. En los elefantes asiáticos, estos bigotes faltan directamente detrás de la punta de la trompa, donde los elefantes asiáticos suelen sujetar objetos. Nuestras observaciones informales sugieren que los bigotes de la cresta del tronco ventral están involucrados en el equilibrio de objetos en el tronco ventral, un comportamiento muy común en los elefantes.

Los bigotes de la trompa de los elefantes difieren notablemente de los bigotes faciales de otros mamíferos. En muchos mamíferos pequeños, los bigotes son delgados, cónicos, móviles, dispuestos simétricamente alrededor del hocico y funcionan en la detección alrededor del hocico. En contraste, los bigotes de la trompa de elefante son gruesos, no cónicos, inmóviles, lateralizados y están dispuestos en conjuntos específicos de alta densidad en el tronco ventral y la punta del tronco. Sugerimos que las características únicas de los bigotes de la trompa evolucionaron para proporcionar un espacio de acción controlado hápticamente para las extraordinarias capacidades de manipulación de la trompa de elefante.

Todos los especímenes utilizados en este estudio procedían de elefantes de zoológico y fueron recolectados por el IZW (Leibniz Institute for Zoo and Wildlife Research, Berlin) durante las últimas tres décadas de acuerdo con CITES (Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres) reglamentos Los informes de especímenes y la documentación CITES para todos los animales incluidos se conservan en el IZW. Todos los animales incluidos en el estudio murieron por causas naturales o fueron sacrificados por veterinarios de zoológico experimentados por razones humanitarias, debido a complicaciones de salud graves. La Tabla 1 ofrece una descripción general de los especímenes de elefantes asiáticos (Elephas maximus) y elefantes africanos (Loxodonta africana), junto con la edad y el recuento de bigotes en la punta del tronco derivados de estos animales.

Recolectamos bigotes de rata y FSC post-mortem de ratas long-evans macho de 6 semanas de edad sacrificadas bajo un permiso aprobado por el comité de la Oficina Estatal de Salud y Asuntos Sociales (LAGeSo) en Berlín (Número de licencia de animales: G0095-21 / 1.2 ).

Fotografiamos las puntas del baúl desde todos los lados usando una cámara Sony α 7 R III con un objetivo Sony FE 90 Mm/2.8 Macro G OSS. La mayoría de las puntas de los troncos fotografiadas y analizadas se fijaron en una solución de formaldehído al 4 % o se congelaron a -20 °C; una minoría de las muestras consistía en material post-mortem fresco. Para contar los bigotes, ajustamos las curvas de color de las fotografías en Adobe Photoshop (Adobe Systems Incorporated) para lograr la máxima visibilidad de los bigotes. El conteo se realizó manualmente utilizando la herramienta multipunto en ImageJ (Rasband, WS, ImageJ, US National Institutes of Health, Bethesda, Maryland, USA). Para cada espécimen, contamos los bigotes en la punta y en aproximadamente ocho segmentos (pliegues cutáneos) proximales a la punta del tronco debido a la disponibilidad limitada de muestras de tronco completo. El primer autor (ND) obtuvo recuentos de bigotes de seis elefantes africanos y siete elefantes asiáticos usando cinco fotografías de cada muestra tomadas desde diferentes ángulos. Para dos puntas de tronco, un coautor (BG) contó los números de bigotes y obtuvimos números similares (una desviación de -5% y +11%); todos los recuentos informados son los recuentos del primer autor. Los detalles sobre la especie y la edad de cada espécimen se proporcionan en la Tabla 1. Para un elefante africano, el recuento de bigotes se extrapoló debido a una muestra incompleta. Además, obtuvimos recuentos de bigotes de todo el tronco de un elefante asiático recién nacido (Hoa's Baby) y un elefante africano recién nacido (AM1). Para dos adultos de cada especie (n = 4; Ilona, ​​Asia desconocida, Linda y Zimba, consulte la Tabla 1), medimos el grosor de los bigotes usando ImageJ de las mismas imágenes que se tomaron para el conteo de bigotes. Las medidas se tomaron en el punto más ancho de cada bigote, justo donde sobresale de la superficie de la piel. Para cada espécimen, medimos el grosor de diez bigotes en cada una de cuatro áreas diferentes: la punta del tronco, el lado dorsal del tronco, el lado ventral del tronco y ambos lados del tronco. Nuestras observaciones sobre la longitud de los bigotes y la abrasión se realizaron a partir de imágenes de las muestras de la trompa (n = 6 elefantes africanos y n = 9 elefantes asiáticos) y n = 3 elefantes asiáticos de zoológico durante el manejo de rutina (ver más abajo).

Se realizaron experimentos de comportamiento con elefantes asiáticos en el Jardín Zoológico de Berlín. Nuestros procedimientos experimentales fueron evaluados por el gobierno regional, que dictaminó que no se requiere un permiso formal de experimentación con animales dada la naturaleza no invasiva de nuestros procedimientos (LAGeSo StN-declaración 19.07.2021). Observamos varios elefantes asiáticos (n = 5) durante el manejo de rutina y el agarre controlado hápticamente en el elefante asiático hembra de 10 años Anchali. Anchali fue entrenado para recuperar fruta de una caja cerrada con un agujero para el tronco (ver Fig. 6), un entorno de comportamiento que requería localizar y agarrar o aspirar varias frutas (zanahorias, peras, plátanos, manzanas) bajo control táctil y olfativo. . También obtuvimos información ad hoc sobre los hábitos de los elefantes (trompa izquierda frente a derecha) de los cuidadores de los animales.

La videografía de los bigotes de los elefantes fue un desafío porque los bigotes son delgados, los elefantes mueven sus trompas muy rápido y necesitábamos mantener una distancia de los animales por razones de seguridad (a pesar de que el elefante con el que trabajamos estaba bien habituado a los humanos). El mejor metraje de los bigotes del tronco y la punta del tronco se obtuvo con el elefante Anchali en la tarea de recuperación de cajas de frutas descrita anteriormente. En otras circunstancias, resolver los bigotes del tronco era difícil o imposible y tales dificultades también limitaron nuestro estudio de los bigotes ventrales del tronco.

Obtuvimos videos de los experimentos de comportamiento descritos usando una cámara Sony α 7 R III con un objetivo Sony FE 16-35 mm F2.8 GM E-Mount. La velocidad de fotogramas se estableció en 100 Hz. Para el seguimiento de bigotes individuales, importamos videoclips de eventos únicos de recuperación de frutas (n = 3) de la caja en ImageJ y los analizamos manualmente siguiendo la base y la punta de los bigotes individuales (n = 5, desde ambos lados del tronco) durante un intervalo de 1 s usando la herramienta de conteo múltiple. Exportamos las coordenadas de la base y la punta y trazamos las trayectorias y el ángulo entre el bigote y la vertical usando el paquete Matplotlib de Python. Calculamos el ángulo utilizando la siguiente fórmula, siendo Δx y Δy la diferencia entre las coordenadas cartesianas x e y de la base y la punta para cada punto de tiempo, respectivamente.

Identificamos el inicio de la succión para aspirar manzanas usando la pista de audio del video.

Los troncos enteros o las puntas de los troncos se fijaron en formaldehído al 4% durante varios meses. Algunas de las muestras se congelaron y descongelaron antes de la fijación. Disecccionamos complejos de folículos sinusales (FSC) del tejido circundante o cortamos pequeños cubos de tejido que contenían uno o varios FSC. Para el corte criogénico, el tejido se transfirió a una solución de sacarosa al 30 % en tampón fosfato y se dejó durante al menos 24 horas antes del corte para la crioprotección. A continuación, incrustamos el tejido en un medio de congelación de tejidos (Leica Biosystems, número de catálogo 14020108926) y lo cortamos en secciones de 40 µm, ya sea perpendiculares o paralelas a la superficie de la piel, utilizando un micrótomo de congelación. Para la tinción con hematoxilina-eosina, las secciones se montaron y secaron durante al menos 24 h, seguidas directamente de la tinción con solución de hematoxilina-eosina. Las imágenes de las tinciones de hematoxilina-eosina se adquirieron con una cámara MBFCX9000 (MBF Bioscience, Williston, EE. UU.) en un microscopio Olympus BX51 (Olympus, Japón) utilizando el software Neurolucida (MBF Bioscience, Williston, ND). Describimos las estructuras características y la anatomía general del FSC usando secciones teñidas con hematoxilina-eosina de n = 8 folículos (de Hoa's Baby, Burma, Unknown Asian y Zimba, consulte la Tabla 1).

Incubamos las secciones en un bloqueador de PBS 0,1 M, pH 7,2, con Triton X-100 al 0,75 % y albúmina de suero bovino (BSA) al 2,5 % durante una hora a temperatura ambiente antes de incubarlas con un anticuerpo policlonal contra Neurofilament-Heavy (NF-H) (1:1000, Millipore, número de catálogo AB5539) en PBS 0,1 M, pH 7,2, con Triton X-100 al 0,3 % y BSA al 1 % durante 48 h a 4 °C. Luego lavamos e incubamos las secciones en una solución de bloqueo que contenía BSA al 1 % en PBS 0,1 M y anticuerpo secundario IgY anti-pollo de cabra conjugado con Alexa Fluor 488 (1:1000, Invitrogen, número de catálogo A-11039) a 4 °C. durante la noche. Al día siguiente, lavamos, montamos y cubrimos las secciones con un medio de montaje (Fluoromount G, SouthernBiotech, Catálogo Nr. 0100-01). Tomamos micrografías de los portaobjetos utilizando un microscopio de epifluorescencia Leica DM5500B (Wetzlar, Alemania). Teñimos secciones de n = 17 folículos de tres muestras de elefantes diferentes (Hoa's Baby, Burma y Zimba, consulte la Tabla 1) mediante inmunohistoquímica. Para obtener una mejor comprensión de la importancia relativa de los bigotes del tronco como estructuras sensoriales, contamos los números de axones por FSC (n = 9, FSC de Hoa's Baby) utilizando secciones transversales en serie en ImageJ.

Tomamos todas las muestras utilizadas para la exploración por microCT de muestras de troncos que se fijaron en formaldehído al 4 % durante varios meses. Para caracterizar los folículos de diferentes regiones del tronco, cortamos la trompa de un elefante asiático recién nacido (Hoa's Baby, consulte la Tabla 1) por la mitad sagital y la tiñemos con una solución de yodo al 1 % durante 33 días para mejorar el contraste del tejido. Para caracterizar las FSC ventrales, cortamos una pequeña pieza (2 cm × 1,5 cm × 1 cm) de la misma trompa de elefante asiático bebé y la tiñemos con una solución de yodo al 1 %, seguida de una solución de yodo al 2 % durante 4 días cada una. También diseccionamos FSC individuales (n = 4, de Birmania, Zimba y Linda, consulte la Tabla 1) de piezas de tronco de diferentes muestras de punta de tronco y las tiñemos en solución de yodo al 1% durante 48 h antes de escanear. Escaneamos FSC individuales incrustándolos en una mezcla de gelatina al 2,5 % y agarosa al 1 % para evitar que la muestra se mueva en el escáner y minimizar el sangrado de yodo. Para la comparación de la estructura y el tamaño, diseccionamos el folículo de un folículo de bigote δ de rata de una almohadilla de bigote facial, que se fijó en formaldehído al 4% durante> 20 días. El folículo se tiñó en solución de yodo al 1% durante 24 h.

Para comparar el grosor y la forma de los bigotes, extrajimos del folículo los bigotes laterales del tronco de un elefante asiático y uno africano adultos (Birmania y Zimba, consulte la Tabla 1) y un bigote δ de rata y los escaneamos incrustados en agarosa al 2 % después de la tinción. en solución de yodo al 1% durante 10 min. Todas las soluciones de yodo se prepararon por dilución de yodo de Lugol al 5% en agua destilada. Realizamos las exploraciones utilizando un escáner YXLON FF20 CT (YXLON International GmbH, Hamburgo, Alemania) de nuestro instituto. Los escaneos de la trompa de elefante recién nacido se realizaron con un voltaje de fuente de 115–120 kV, una corriente de fuente de 20–25 μA y una exposición de 1000 ms. Las exploraciones de los FSC se realizaron a 36–55 kV, 81–120 µA y 2000 ms de exposición. Se escanearon bigotes individuales a 50 kV, 81 µA y 333 ms.

Si no se indica lo contrario, todos los errores se refieren a la desviación estándar.

Probamos la normalidad utilizando las pruebas de Shapiro-Wilks. Las pruebas de Levene se usaron para probar la igualdad de varianzas entre las poblaciones. Si las poblaciones tenían varianzas iguales, probamos la diferencia entre las medias de la población usando una prueba t de Student, de lo contrario, usamos la prueba t de Welch. Todas las pruebas t fueron bilaterales y la hipótesis nula se rechazó cuando p < 0,05. Probamos la importancia de las diferencias en la media de más de dos poblaciones utilizando un ANOVA de una vía. Las pruebas post-hoc para la comparación por pares de grupos se realizaron utilizando una prueba de Scheffé si las poblaciones mostraban varianzas iguales; de lo contrario, se utilizó una prueba de Tukey para las pruebas post-hoc. Determinamos las diferencias en la lateralidad de la longitud del bigote entre elefantes recién nacidos y adultos utilizando la prueba exacta de Fisher, con datos de ambas especies de elefantes combinados.

El análisis estadístico se realizó utilizando los paquetes Pythons Numpy, Scipy y Scikit-posthocs. Usamos Numpy para calcular las medias y las desviaciones estándar, Scipy para las pruebas t, ANOVA, las pruebas de Shapiro-Wilks y las pruebas y funciones de Levene del paquete Scikit-posthoc para las pruebas post-hoc.

Aclaramos los tamaños de muestra de los experimentos realizados en las respectivas secciones de métodos.

Para la segmentación de las FSC de bigotes troncales utilizamos una versión extendida del software Amira (AmiraZIBEdition 2021, Zuse Institute). Para eso, marcamos el área del folículo en cada décima diapositiva y se extrapoló el volumen entre dos áreas marcadas. Obtuvimos las longitudes de los folículos utilizando la función Longitud3D del módulo de análisis de etiquetas de Amira. En total, se segmentaron 43 FSC de Hoa's Baby, n = 9 en la región de la punta, n = 8 FSC laterales y n = 26 FSC ventrales.

Esquemas en las Figs. 1e, f y 6b fueron dibujados por ND usando imágenes de referencia tomadas por los autores (ND y LVK). La figura 6a fue dibujada por LVK a partir de imágenes de video del experimento. Los contornos de la Fig. 2f fueron dibujados por ND utilizando las Fig. 1a, b de Maier & Brecht (2018)20 como referencia. Los gráficos de puntos y los mapas de densidad de las Figs. 1e, f y 2f se realizaron utilizando la biblioteca Matplotlib de Python.

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen de informes de Nature Portfolio vinculado a este artículo.

Todos los datos necesarios para evaluar las conclusiones del artículo están presentes en el artículo y/o en los Materiales Complementarios. Los datos adicionales informados en este documento se comparten en un repositorio de acceso público (https://gin.g-node.org/elephant/Deiringer). Este artículo no informa sobre el código original.

Dehnhardt, G., Friese, C. & Sachser, N. Sensibilidad de la trompa de los elefantes asiáticos para las diferencias de textura de los objetos tocados activamente. Z. Saugetierkd. 62, 37–39 (1997).

Google Académico

Purkart, L. et al. El ganglio del trigémino y los nervios sensoriales sugieren la especialización táctil de los elefantes. actual Biol. 32, 904–910 (2022).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Boas, JEV y Paulli, S. La cabeza del elefante: estudios de anatomía comparada de los órganos de la cabeza del elefante indio y otros mamíferos. Los músculos faciales y la probóscide. 1ra Parte. (G. Fischer, 1908).

Fischer, MS & Trautmann, U. Fetos de elefantes africanos (Loxodonta africana) en fotografías. Elefante 2, 6 (1987).

Artículo Google Académico

Cuvier, G. y Dumeril, AM Lecciones de anatomía comparada: 2. Societe Typographique Belge (Crochard, 1838).

Maseko, BC, Patzke, N., Fuxe, K. & Manger, PR Organización arquitectónica del diencéfalo y tronco encefálico del elefante africano. Comportamiento cerebral. Evol. 82, 83–128 (2013).

Artículo PubMed Google Académico

Kaufmann LV, Schneeweiß U, Maier E, Hildebrandt T y Brecht M. Control motor facial de elefantes. ciencia Adv.8, eabq2789 (2022).

Giljov, A., De Silva, S. & Karenina, K. Lateralización dependiente del contexto de los movimientos del tronco en elefantes asiáticos salvajes. Biol. común 2, 82–92 (2017).

Artículo Google Académico

Haakonsson, JE & Semple, S. Lateralización de los movimientos del tronco en elefantes asiáticos cautivos (Elephas maximus). Lateralidad 14, 413–422 (2009).

Artículo PubMed Google Académico

Lefeuvre, M., Gouat, P., Mulot, B., Cornette, R. & Pouydebat, E. Lateralidad análoga en los movimientos del tronco en elefantes africanos cautivos: un estudio piloto. Lateralidad 27, 101–126 (2022).

Artículo PubMed Google Académico

Martin, F. & Niemitz, C. "Troncos derechos" y "Troncos izquierdos": preferencias laterales de los movimientos de la trompa en elefantes asiáticos salvajes (Elephas maximus). J.Comp. psicol. 117, 371 (2003).

Artículo PubMed Google Académico

Racine, RN Comportamiento asociado con la alimentación en elefantes africanos y asiáticos en cautiverio. Elefante 1, 6 (1980).

Artículo Google Académico

Smith, F. Histología de la piel del elefante. J. Anat. Fisiol. 24, 493 (1890).

CAS PubMed PubMed Central Google Académico

Sprinz, R. La inervación de la trompa del elefante indio. En Proc. Sociedad Zoológica de Londres vol. 122, 621–624 (Sociedad Zoológica de Londres, 1952).

Rasmussen, LEL & Munger, BL Las especializaciones neurosensoriales de la punta del tronco (dedo) del elefante asiático, Elephas maximus. Anat. rec. 246, 127–134 (1996).

3.0.CO;2-R" data-track-action="article reference" href="https://doi.org/10.1002%2F%28SICI%291097-0185%28199609%29246%3A1%3C127%3A%3AAID-AR14%3E3.0.CO%3B2-R" aria-label="Article reference 15" data-doi="10.1002/(SICI)1097-0185(199609)246:13.0.CO;2-R">Artículo CAS PubMed Google Académico

Sarko, DK, Rice, FL & Reep, RL Elaboración e inervación del sistema vibrisal en el damán de roca (Procavia capensis). Comportamiento cerebral. Evol. 85, 170–188 (2015).

Artículo PubMed Google Académico

Reep, RL, Stoll, ML, Marshall, CD, Homer, BL y Samuelson, DA Microanatomía de vibrisas faciales en el manatí de Florida: la base para la función sensorial especializada y la oripulación. Comportamiento cerebral. Evol. 58, 1–14 (2001).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Sarko , DK , Reep , RL , Mazurkiewicz , JE & Rice , FL Adaptaciones en la estructura e inervación de los complejos folículo-sinusales a un ambiente acuático como se ve en el manatí de Florida (Trichechus manatus latirostris). J.Comp. Neurol. Rev. 504, 217–237 (2007).

Artículo PubMed Google Académico

Ebara, S., Kumamoto, K., Matsuura, T., Mazurkiewicz, JE y Rice, FL Similitudes y diferencias en la inervación de los complejos folículo-seno vibrisales mistaciales en ratas y gatos: un estudio microscópico confocal. J.Comp. Neurol. 449, 103–119 (2002).

Artículo PubMed Google Académico

Maier, E. & Brecht, M. Las neuronas de la corteza de barril de la capa 4 conservan sus propiedades de respuesta durante el reemplazo del bigote. J. Neurofisiol. 120, 2218–2231 (2018).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Rice, FL, Mance, A. & Munger, BL Un análisis microscópico de luz comparativo de la inervación sensorial de la almohadilla mistacial. I. Inervación de los complejos vibrissal folículo-seno. J.Comp. Neurol. 252, 154–174 (1986).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Kleinfeld, D., Deschênes, M., Wang, F. & Moore, JD Más que un ritmo de vida: la respiración como aglutinante de la sensación orofacial. Nat. Neurosci. 17, 647–651 (2014).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Bielert, C., Costo, N. & Gallup, A. Colmillos en elefantes africanos: una investigación anatómica de la lateralidad. J. Zool. 304, 169–174 (2018).

Artículo Google Académico

Melaragno, HP & Montagna, W. Los folículos pilosos táctiles en el ratón. Anat. rec. 115, 129–149 (1953).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Tonomura, S. et al. Correlaciones estructura-función de las neuronas primarias del trigémino de rata: Énfasis en las terminaciones en forma de maza, un mecanorreceptor vibrissal. proc. Jpn. Acad., Ser. B 91, 560–576 (2015).

Artículo CAS Google Académico

Van Horn, RN Estructura de vibrisas en el mono rhesus. Folia Primatol. 13, 241–285 (1970).

Artículo Google Académico

Marotte, LR, Rice, FL & Waite, PM La morfología e inervación de las vibrisas faciales en el canguro tammar, Macropus eugenii. J. Anat. Rev. 180, 401 (1992).

PubMed PubMed Central Google Académico

Furuta, T. et al. La base celular y mecánica para las características de respuesta de los aferentes primarios identificados en el sistema vibrissal de la rata. actual Biol. 30, 815–826 (2020).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Halata, Z. & Munger, BL Terminaciones nerviosas sensoriales en los pelos de los senos paranasales del mono rhesus. J.Comp. Neurol. 192, 645–663 (1980).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Gerussi, T. et al. El complejo folículo-seno del delfín mular (Tursiops truncatus). Anatomía funcional y posible significado evolutivo de su inervación somatosensorial. J. Anat. Rev. 238, 942–955 (2021).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Owen-Smith, N. & Chafota, J. Alimentación selectiva por un megaherbívoro, el elefante africano (Loxodonta africana). J. Mamífero. 93, 698–705 (2012).

Artículo Google Académico

Sukumar, R. Ecología del elefante asiático en el sur de la India. II. Hábitos de alimentación y patrones de invasión de cultivos. J. trop. Ecol. 6, 33–53 (1990).

Artículo Google Académico

Hires, SA, Pammer, L., Svoboda, K. & Golomb, D. Se requieren bigotes cónicos para una sensación táctil activa. eLife 2, e01350 (2013).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Reep, RL, Marshall, CD, Stoll, ML y Whitaker, DM Distribución e inervación de cerdas y pelos faciales en el manatí de Florida (Trichechus manatus latirostris). Mar. Mamíferos. ciencia 14, 257–273 (1998).

Artículo Google Académico

Dougill, G. et al. La ecomorfología revela la espiral de Euler de los bigotes de los mamíferos. J. Morphol. 281, 1271–1279 (2020).

Artículo PubMed Google Académico

Descargar referencias

Damos las gracias al Jardín Zoológico de Berlín y, en particular, a Rouven Schulze, Konstantin Becker, Lucas Baum y Alina Kobin. También agradecemos a Katriona Guthrie-Honea, Luke Longren, Andreea Neukirchner, Maik Kunert y Tanja Wölk. Varias instituciones zoológicas contribuyeron, en particular el zoológico de Berlín (Alemania) para observaciones de comportamiento y para anatomía Zoo Augsburg (Alemania), Opel-Zoo Kronberg (Alemania), Zoo Poznań (Polonia), Tierpark Hagenbeck (Alemania) y Elefantenhof Platschow (Alemania). Con el apoyo de BCCN Berlín, la Universidad Humboldt de Berlín y la Deutsche Forschungsgemeinschaft (DFG, Fundación Alemana de Investigación) bajo la Estrategia de Excelencia de Alemania—EXC−2049—390688087.

Financiamiento de acceso abierto habilitado y organizado por Projekt DEAL

Centro Bernstein de Neurociencia Computacional de Berlín, Universidad Humboldt de Berlín, Philippstr. 13, casa 6, 10115, Berlín, Alemania

Nora Deiringer, Undine Schneeweiß, Lena V. Kaufmann, Lennart Eigen, Celina Speissegger, Ben Gerhardt y Michael Brecht

Escuela de Mente y Cerebro de Berlín, Universidad Humboldt de Berlín, Berlín, Alemania

Lena V Kaufmann

Instituto Leibniz para la Investigación de Zoológico y Vida Silvestre, Alfred-Kowalke-Strasse 17, D-10315, Berlín, Alemania

Susanne Holtze, Guido Fritsch, Frank Göritz y Thomas Hildebrandt

Jardín Zoológico de Berlín, Hardenbergplatz 9, 10623, Berlín, Alemania

Rolf Becker y Andreas Ochs

NeuroCure Cluster of Excellence, Universidad Humboldt de Berlín, Berlín, Alemania

miguel brecht

También puede buscar este autor en PubMed Google Scholar

También puede buscar este autor en PubMed Google Scholar

También puede buscar este autor en PubMed Google Scholar

También puede buscar este autor en PubMed Google Scholar

También puede buscar este autor en PubMed Google Scholar

También puede buscar este autor en PubMed Google Scholar

También puede buscar este autor en PubMed Google Scholar

También puede buscar este autor en PubMed Google Scholar

También puede buscar este autor en PubMed Google Scholar

También puede buscar este autor en PubMed Google Scholar

También puede buscar este autor en PubMed Google Scholar

También puede buscar este autor en PubMed Google Scholar

También puede buscar este autor en PubMed Google Scholar

Conceptualización, ND, US, TH y MB; Metodología y materiales, ND, US, LE, LVK, CS, BG, SH, GF, FG, RB, AO, TH y MB; investigación, ND, US, LE, LVK, CS, BG, RB, AO, TH y MB Análisis formal, ND, LE y MB; escribir ND, TH y MB; supervisión, MB; adquisición de fondos, MB

Correspondencia a Michael Brecht.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Communications Biology agradece a Magdalena Muchlinksi y a los demás revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Editores principales de manejo: Luke Grinham y Karli Montague-Cardoso. Un archivo de revisión por pares está disponible.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

Acceso abierto Este artículo tiene una licencia internacional Creative Commons Attribution 4.0, que permite el uso, el intercambio, la adaptación, la distribución y la reproducción en cualquier medio o formato, siempre que se otorgue el crédito correspondiente al autor o autores originales y a la fuente. proporcionar un enlace a la licencia Creative Commons e indicar si se realizaron cambios. Las imágenes u otro material de terceros en este artículo están incluidos en la licencia Creative Commons del artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito al material. Si el material no está incluido en la licencia Creative Commons del artículo y su uso previsto no está permitido por la regulación legal o excede el uso permitido, deberá obtener el permiso directamente del titular de los derechos de autor. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Reimpresiones y permisos

Deiringer, N., Schneeweiß, U., Kaufmann, LV et al. La anatomía funcional de los bigotes de trompa de elefante. Commun Biol 6, 591 (2023). https://doi.org/10.1038/s42003-023-04945-5

Descargar cita

Recibido: 29 de octubre de 2022

Aceptado: 15 de mayo de 2023

Publicado: 08 junio 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-023-04945-5

Cualquier persona con la que compartas el siguiente enlace podrá leer este contenido:

Lo sentimos, un enlace para compartir no está disponible actualmente para este artículo.

Proporcionado por la iniciativa de intercambio de contenido Springer Nature SharedIt

Al enviar un comentario, acepta cumplir con nuestros Términos y Pautas de la comunidad. Si encuentra algo abusivo o que no cumple con nuestros términos o pautas, márquelo como inapropiado.